Przed osadnictwem europejskim obszar Australijskiego Terytorium Stołecznego był zamieszkany przez trzy plemiona Aborygenów: Ngunnawal, Walgalu, oraz Ngarigo.

Podczas podpisywania konstytucji australijskiej ustalono, że do czasu wybrania miejsca na stolicę jej funkcje będzie pełniło miasto Melbourne, stolica powstanie na obszarze Nowej Południowej Walii, jednakże w odległości co najmniej 100 mil od Sydney.

Australijskie Terytorium Stołeczne zostało wyznaczone w 1908, razem z Terytorium Jervis Bay, które zapewniało dostęp do morza. Zostało ustanowione przez parlament federalny w 1910.

Do 1938 funkcjonowało pod nazwą Federalne Terytorium Stołeczne (Federal Capital Territory, FCT). Własny rząd posiada od 1988.

Australijskie Terytorium Stołeczne ma własny rząd kierowany przez premiera jednak jego decyzje mogą być unieważniane przez rząd australijski. W przeciwieństwie do innych terytoriów posiadających własne rządy, takich jak Norfolk, Wyspa Bożego Narodzenia czy Wyspy Kokosowe, nie posiada ono gubernatora ani administratora. Tę rolę pełni gubernator generalny Australii.